Eine erhöhte Puppentemperatur hat reversible Auswirkungen auf die Wärmeleistung und irreversible Auswirkungen auf das Immunsystem und die Fruchtbarkeit erwachsener Marienkäfer

Communications Biology Band 6, Artikelnummer: 838 (2023) Diesen Artikel zitieren

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Die Umweltbedingungen, denen ein Organismus während seiner Entwicklung ausgesetzt ist, wirken sich unterschiedlich nachhaltig auf die Phänotypen erwachsener Tiere aus. Im Kontext des anhaltenden Klimawandels ist es besonders wichtig zu verstehen, wie sich hohe Entwicklungstemperaturen auf die Merkmale erwachsener Tiere auswirken können und ob diese Auswirkungen im Erwachsenenalter bestehen bleiben oder nachlassen. Hier untersuchten wir die Auswirkungen der Puppentemperatur (17 °C – normale Temperatur, 26 °C – erhöhte Temperatur oder 35 °C – Hitzewelle) auf die thermische Stresstoleranz, die Immunfunktion, die Hungerresistenz und die Fruchtbarkeit erwachsener Harmonia axyridis. Die Temperatur während der Verpuppung beeinflusste alle untersuchten Merkmale bei frischen Erwachsenen signifikant. Die Hitzeakklimatisierung verringerte die Konzentration erwachsener Hämozyten, die Kältetoleranz und die gesamte Eiproduktion und wirkte sich positiv auf die Hitzetoleranz und die Hungerresistenz aus. Die negativen Auswirkungen der Hitzeakklimatisierung auf die Kältetoleranz ließen nach sieben Tagen nach. Im Gegensatz dazu wirkte sich die Hitzeakklimatisierung nachhaltig positiv auf die Hitzetoleranz bei Erwachsenen aus. Unsere Ergebnisse liefern eine umfassende Bewertung der Auswirkungen der thermischen Akklimatisierung in der Entwicklung auf die Phänotypen von H. axyridis bei Erwachsenen. Die relative Plastizität mehrerer erwachsener Merkmale nach der thermischen Akklimatisierung kann sich auf die zukünftige geografische Verbreitung und lokale Leistung verschiedener Insektenarten auswirken.

Leistung, Überleben und Fitness von Ektothermen werden stark von saisonalen und jährlichen Temperaturschwankungen beeinflusst1,2. Dies ist besonders wichtig angesichts der zunehmenden Variabilität des globalen und regionalen Klimas und der zunehmenden Häufigkeit extremer Wetterereignisse (z. B. Hitzewellen und Dürren), die durch den anhaltenden Klimawandel verursacht werden3. Um die Biodiversität in landwirtschaftlichen und natürlichen Ökosystemen wirksam zu erhalten und zu schützen, ist es unerlässlich, die Folgen dieser Veränderungen der abiotischen Bedingungen auf die Leistung von Organismen auf Artenebene zu beschreiben4. Tiere reagieren über zwei Zeitachsen hinweg auf Umweltveränderungen. Über Generationen hinweg kann die Selektion auf vererbbare Merkmale wirken, was die Fitness ausgewählter Individuen verbessern kann, die Umweltveränderungen erleben5. Innerhalb von Generationen hängt der Phänotyp eines Individuums von der Wechselwirkung zwischen seinem Genotyp und den Umweltbedingungen ab, denen es ausgesetzt ist6,7. Daher hängen die Merkmale von Tieren teilweise von früheren thermischen Bedingungen ab8,9. Bei der Betrachtung der thermischen Umgebung bezieht sich thermische Akklimatisierung auf eine phänotypische Veränderung als Reaktion auf die langfristige Einwirkung einer thermischen Bedingung (Tage bis Monate; zusammengefasst in 10).

Bei Insekten kann eine thermische Akklimatisierungsreaktion vom Zeitpunkt der Exposition abhängen, da verschiedene Entwicklungsstadien unterschiedliche Kapazitäten zur thermischen Akklimatisierung haben11,12. Die thermische Akklimatisierung im Erwachsenenalter scheint leichter umkehrbar zu sein als die Akklimatisierung während der Jugendentwicklung13,14. Aus diesem Grund wird die thermische Akklimatisierung im Jugendstadium (Entwicklungsakklimatisierung) oft als irreversibel angesehen (siehe 15,16). Während jedoch morphologische Veränderungen, die durch die thermische Akklimatisierung in der Entwicklung verursacht werden, wahrscheinlich irreversibel sind14, bleiben physiologische und Verhaltensänderungen relativ plastisch17. Beispielsweise werden die thermischen Grenzen erwachsener Drosophila melanogaster durch die thermische Umgebung beeinflusst, die sie als Larven erleben, und dieser Effekt kann nach dem Schlüpfen durch thermische Akklimatisierung erwachsener Tiere umgekehrt werden17. Degut et al.13 zeigten, dass die Entwicklungstemperatur die Morphologie des erwachsenen Pieris napi (Körpermasse, Flügelform und -größe) irreversibel beeinflusst, was den Einfluss der Entwicklungstemperatur auf das Verhalten und die physiologischen Merkmale des Erwachsenen wie Flugentfernung, Flugausdauer, und Reproduktionsleistung. Ob andere scheinbar nicht zusammenhängende Merkmale erwachsener Tiere wie Immunfunktion und Hungerresistenz nach der thermischen Akklimatisierung in der Entwicklung plastisch bleiben und wie diese Merkmale in ihrer Reaktion interagieren oder korrelieren könnten, bleibt weitgehend unklar.

Um dieses Phänomen zu untersuchen, führten wir Laborexperimente mit dem Harlekin-Marienkäfer Harmonia axyridis als Modellinsektenart durch. Dieser Marienkäfer ist eine der am stärksten invasiven Arten weltweit18, was zu guten, wenn auch unvollständigen Kenntnissen über seine thermische Biologie führt (z. B. 19, 20, 21, 22, 23; und zusammen mit anderen Coccinelliden von Sloggett untersucht24). Im Allgemeinen legen Marienkäfer, die kälteren Temperaturen ausgesetzt sind, weniger Eier, leben länger und weisen höhere Hämozytenkonzentrationen auf als Marienkäfer, die warmen Bedingungen ausgesetzt sind20. In Bezug auf die Auswirkungen der thermischen Akklimatisierung auf die Phänotypen erwachsener Tiere scheint H. axyridis eine unterschiedliche thermische Plastizität zu haben, abhängig vom Zeitpunkt der thermischen Einwirkung und davon, ob diese Einwirkung heiß oder kalt ist23,25. Die Gewöhnung von Erwachsenen an überdurchschnittliche Temperaturen verbessert zwar die Hitzetoleranz, aber die Akklimatisierung als Larve führt zu keiner Änderung der Hitzetoleranz von Erwachsenen15. Die Einwirkung von Kälteschocks vor einer Kältebelastung verbessert die Kältetoleranz von Erwachsenen26, eine längere Kälteeinwirkung verbessert jedoch nicht die Kältetoleranz25.

Während der Wintertemperaturen sind die Hämozytenkonzentrationen bei Erwachsenen reduziert27, und es gibt auch eine geringfügige Verringerung humoraler Komponenten des Immunsystems (z. B. antimikrobielle Aktivität gegen Escherichia coli28), aber die Auswirkung der entwicklungsbedingten thermischen Akklimatisierung auf das Immunsystem ist unbekannt. Im Gegensatz dazu führt die Einwirkung längerer kalter Temperaturen während der Entwicklung bei frisch geschlüpften Erwachsenen zu einer höheren antioxidativen Enzymaktivität als die Einwirkung hoher Temperaturen, dieser Effekt lässt jedoch nach 24 Stunden und 29 Stunden nach. Diese Ergebnisse deuten darauf hin, dass die thermische Akklimatisierung Marienkäfer dazu veranlassen kann, (zumindest vorübergehend) in Selbsterhaltungsmechanismen zu investieren, und dass diese Neuzuweisung von Ressourcen möglicherweise auf Kosten der zukünftigen Fortpflanzung erfolgt30. Es ist jedoch unklar, wie die Gewöhnung an hohe Temperaturen, insbesondere wenn Marienkäfer im unbeweglichen Zustand (als Puppe) thermischen Stress ertragen müssen, wichtige Phänotypen erwachsener Tiere verbessern oder negativ beeinflussen kann.

In dieser Studie haben wir die Temperaturtoleranz erwachsener H. axyridis (Erholungszeit nach Kälte und Hitzeabbau) und die Funktion des Immunsystems (Hämozytenkonzentration) beurteilt, nachdem sie als Puppe eine von drei thermischen Umgebungen erlebt hatten. Diese thermischen Umgebungen stellten eine ungefähre Standard-Tagestemperatur (17 °C – normale Temperatur), eine überdurchschnittliche Temperatur (26 °C – erhöhte Temperatur) und eine Temperatur ähnlich einer Hitzewelle (35 °C) während der Marienkäfer-Aktivsaison dar in Mitteleuropa (April – September; Tschechisches Hydrometeorologisches Institut). Darüber hinaus hielten wir alle Marienkäfer nach dem Schlüpfen auf einer konstanten Temperatur (Medianwert aller drei Behandlungen: 26 °C) und beschrieben die anhaltenden oder nachlassenden Auswirkungen jeder Akklimatisierungsbehandlung durch den Vergleich der Merkmale von 1 und 7 Tage alten Erwachsenen. Wir verglichen auch die Fortpflanzungsfähigkeit und Hungerresistenz behandelter Marienkäfer. Die aus dieser Studie gezogenen Schlussfolgerungen liefern einen genaueren Rahmen für die dauerhaften Auswirkungen der thermischen Akklimatisierung in der Entwicklung von Insekten und ermöglichen eine gründliche Bewertung der möglichen Auswirkungen des Klimawandels, insbesondere heißer Temperaturen, auf die Leistung von Insekten und sich ändernde geografische Verbreitungen.

Die Temperatur der Puppe hatte kurz nach dem Schlüpfen einen dramatischen Einfluss auf die CCRt; Marienkäfer, die sich an 17 °C gewöhnt hatten, hatten als Puppen eine signifikant kürzere CCRt als Marienkäfer, die bei 26 °C und 35 °C aufgezogen wurden (Abb. 1; Tabelle S1; Haupteffekt der Temperatur: p < 0,001). Allerdings verschwanden die Unterschiede zwischen den Puppentemperaturen bei erwachsenen Marienkäfern, die 7 Tage nach dem Schlüpfen untersucht wurden (Abb. 1; Tabelle S1; Temperatur*Tag-Interaktionseffekt: p < 0,001). Interessanterweise war die CCRt für Marienkäfer, die als Puppen 26 °C und 35 °C ausgesetzt waren, während der ersten 7 Tage des Erwachsenenlebens verringert und erreichte ähnliche Werte wie Marienkäfer, die 17 °C ausgesetzt waren. Es gab keinen Einfluss der Größe oder des Geschlechts des Marienkäfers auf die Erholungszeit nach dem Kältekoma (Tabelle S1; Haupteffekt der lebenden Masse: p = 0,83; Haupteffekt des Geschlechts: p = 0,39).

Erholungszeiten ausgewachsener Harmonia axyridis als Reaktion auf Kälteeinwirkung (oben) und Abbauzeiten als Reaktion auf Hitzeeinwirkung (unten), nach Akklimatisierung an eine von drei Temperaturen als Puppe (rot = 35 °C; schwarz = 26 °C; blau = 17). °C). Mittelwerte werden in ± 95 %-Konfidenzintervallen aufgetragen (*bezeichnen paarweise Vergleiche, bei denen p < 0,05, **p < 0,01 und ***p < 0,001).

Im Vergleich zur Kältetoleranz (CCRt) waren die HKDt-Werte für erwachsene Marienkäfer, gemessen 1 und 7 Tage nach dem Schlüpfen, ähnlich (Abb. 1; Tabelle S1; Haupteffekt Tag: p = 0,30; Interaktionseffekt Temperatur*Tag p = 0,46). Allerdings hatten frisch geschlüpfte Marienkäfer, die als Puppen 35 °C erlebten, eine deutlich längere HKDt als solche, die 26 °C erlebten (Abb. 1; Tabelle S1; Haupteffekt der Temperatur: p = 0,001). Interessanterweise war dieser Unterschied bei paarweisen Vergleichen für Marienkäfer, die 7 Tage nach dem Schlüpfen gemessen wurden, statistisch nicht signifikant (Abb. 1). Es gab keinen Einfluss der Marienkäfer-Trockenmasse oder des Geschlechts auf HKDt (Tabelle S1; Haupteffekt der Trockenmasse: p = 0,80; Haupteffekt des Geschlechts: p = 0,17).

Die Temperatur der Puppe und das Alter des Erwachsenen beeinflussten die Hämozytenkonzentration signifikant (Tabelle S1; Haupteffekt der Temperatur: p < 0,001; Haupteffekt des Tages: p < 0,001). Bei frisch geschlüpften Erwachsenen wurden signifikante Unterschiede zwischen allen Puppentemperaturen beobachtet (Abb. 2), wobei die Hämozytenkonzentration negativ mit der Puppentemperatur zusammenhängt. Das gleiche Muster wurde bei 7 Tage alten Marienkäfern beobachtet; Statistisch signifikante Unterschiede wurden jedoch nur zwischen Marienkäfern beobachtet, die 17 °C und 35 °C ausgesetzt waren (Abb. 2). Die Hämozytenkonzentration stieg im frühen Erwachsenenalter signifikant an, und es gab auch einen signifikanten Einfluss des Geschlechts, wobei Männer höhere Hämozytenkonzentrationen aufwiesen als Frauen (Abbildung S1; Tabelle S1; Geschlechtshaupteffekt: p < 0,001).

Hämozytenkonzentrationen erwachsener Harmonia axyridis (oben) und Hungerresistenz (unten) nach Akklimatisierung an eine von drei Temperaturen als Puppe (rot = 35 °C; schwarz = 26 °C; blau = 17 °C). Mittelwerte werden in ±95 %-Konfidenzintervallen (*p < 0,05, **p < 0,01 und ***p < 0,001) aufgetragen.

Die Temperatur der Puppe hatte einen signifikanten Einfluss auf die Hungerresistenz erwachsener Tiere (Tabelle S1; Haupteffekt der Temperatur: p < 0,001). Marienkäfer, die im Puppenstadium bei 35 °C aufgezogen wurden, lebten deutlich länger als Marienkäfer, die 26 °C und 17 °C ausgesetzt waren (Abb. 2). Größe und Geschlecht des Marienkäfers beeinflussten auch die Lebenserwartung ohne Nahrung erheblich, wobei große Marienkäfer länger lebten als kleine und Männchen länger lebten als Weibchen (Tabelle S1; Abb. S2; Abb. S3; Haupteffekt der Lebendmasse: p < 0,001; Haupteffekt des Geschlechts: p < 0,001).

Die Puppentemperatur beeinflusste stark die kumulative Eiproduktion über 28 Tage (Abb. 3; Tabelle S1; Temperatur*Tag-Interaktionseffekt: p = 0,02). Weibchen, die im Puppenstadium Temperaturen von 35 °C ausgesetzt waren, legten weniger Eier als Weibchen, die 26 °C und 17 °C ausgesetzt waren. Wir fanden keinen Größeneffekt auf die kumulative Eiproduktion (Tabelle S1; Abb. S3; Haupteffekt der Lebendmasse: p = 0,34) oder den Zeitraum vor der Eiablage (Tabelle S1). Im Gegensatz zur kumulativen Eiproduktion hatte die Entwicklungstemperatur keinen signifikanten Einfluss auf die Zeit vor der Eiablage (Tabelle S1; Haupteffekt der Temperatur: p = 0,23).

Mittelwert ± 95 % Konfidenzintervalle der kumulativen Eiproduktion pro Behandlung (rot = 35 °C; schwarz = 26 °C; blau = 17 °C) pro Weibchen.

Hier zeigen wir, dass steigende Entwicklungstemperaturen die Leistung einiger erwachsener Marienkäfermerkmale beeinträchtigen, jedoch verbesserte sich die Toleranz gegenüber hohen Temperaturen und Hunger mit der Hitzeakklimatisierung. Die thermische Akklimatisierung während der Verpuppung variierte in ihren anfänglichen und dauerhaften Auswirkungen auf die thermische Toleranzleistung erwachsener Tiere und wirkte sich nachhaltig auf die Immunfunktion aus. Daher haben wir erfolgreich die große Variation der Plastizität erwachsener Merkmale nachweisen können, die nach der Entwicklung der thermischen Akklimatisierung möglich ist. Zusammengenommen deuten unsere Ergebnisse darauf hin, dass die reversible oder irreversible Natur der thermischen Akklimatisierung weitgehend von der relativen Plastizität eines bestimmten Merkmals beeinflusst wird. Im Folgenden diskutieren wir die Auswirkungen der thermischen Akklimatisierung in der Entwicklung auf die in dieser Studie untersuchten Phänotypen und die Auswirkungen dieser Informationen auf unser Verständnis der Insektenleistung im Kontext des anhaltenden Klimawandels.

Die Entwicklungstemperatur hatte einen nachhaltigen Einfluss auf die Immunfunktion und die Hitzetoleranz erwachsener Marienkäfer und beeinflusste die Physiologie erwachsener Marienkäfer ausreichend, so dass sich Hungerresistenz und Fruchtbarkeit zwischen den Behandlungsgruppen unterschieden. Insbesondere reduzierte die Akklimatisierung bei 35 °C die Hämozytenkonzentration im Vergleich zu kühleren Behandlungen deutlich, und dieser Effekt war auch nach sieben Tagen noch vorhanden. Die Behandlung bei 35 °C ähnelt den jüngsten und vorhergesagten Hitzewellen31,32, und es hat sich gezeigt, dass hohe Temperaturen während der Entwicklung die Hämozytenkonzentration bei einem anderen Insekt, der Motte Lobesia botrana33, verringern. Bei erwachsenen Insekten löst thermischer Stress Immunreaktionen aus34, möglicherweise aufgrund des Kreuzschutzes aktivierter stressbedingter Moleküle wie schützender zellulärer Chaperone (d. h. Hitzeschockproteine34,35,36); Daher und unter Berücksichtigung unserer Ergebnisse ist es möglich, dass thermischer Stress die Immunantwort sofort verstärkt (frühere Studien34,35,36), während die Exposition gegenüber thermischem Stress während der Entwicklung die Immunfunktion von Erwachsenen beeinträchtigen kann.

Die Ganzkörpereffekte der entwicklungsbedingten thermischen Akklimatisierung bei Marienkäfern führten zu einem etwas paradoxen Ergebnis in Bezug auf Hungerresistenz und Fruchtbarkeitsmetriken. Einerseits verringerte die Gewöhnung an extreme Hitze die kumulative Eiproduktion, was mit früheren Arbeiten übereinstimmt37. Andererseits erhöhte die gleiche Akklimatisierungsbehandlung die Hungerresistenz im Vergleich zu Standard- oder überdurchschnittlichen Bedingungen, wie es bei D. melanogaster und einer Schmetterlingsart, Bicyclus anynana, der Fall ist38,39. Eine mögliche Erklärung für diese Ergebnisse ist, dass die Gewöhnung an extreme Hitze während der Entwicklung zu einer Investition in die Selbsterhaltung auf Kosten der Fortpflanzung führte30. Dieser Kompromiss zwischen Überleben und Fortpflanzung wurde bei D. melanogaster nach wiederholter stressiger Kälteexposition beobachtet40,41. Bei Insekten besteht häufig ein positiver Zusammenhang zwischen erhöhter Hitzetoleranz und Langlebigkeit42, während die Fruchtbarkeit mit erhöhter Hitzetoleranz abnimmt43. Eine erhöhte Hungerresistenz kann aus Veränderungen des Stoffwechsels44 im Zusammenhang mit der Hitzeakklimatisierung und der Expression von Hitzeschockproteinen45 resultieren. Das Fortpflanzungsversagen der Weibchen wäre nicht allein auf die Gewöhnung der Weibchen an extreme Hitze zurückzuführen, sondern eine verringerte Fruchtbarkeit könnte mit den Auswirkungen hoher Temperaturen während der Verpuppung zusammenhängen, die sich indirekt auf die Spermienproduktion und -qualität bei Erwachsenen auswirken46, da die Weibchen, die der Hitzewelle ausgesetzt waren, durch die Hitzewelle gepaart wurden -exponierte Männer in unserem Experiment. Die Fähigkeit, bei Hitzestress zu mildern (Erhöhung der Hungerresistenz und Hitzetoleranz) und nicht unbedingt zu übertreffen (reduzierte Fruchtbarkeit und Hämozytenzahl), kann ein Faktor sein, der zur schnellen Ausbreitung des Verbreitungsgebiets von H. axyridis beiträgt.

Die Kältetoleranz blieb bei Erwachsenen nach entwicklungsbedingter thermischer Akklimatisierung (mindestens sieben Tage nach der Eklosion) plastisch. Interessanterweise verschwanden die negativen Auswirkungen der Gewöhnung an extreme Hitze auf die Kältetoleranz nach sieben Tagen, während sich die Auswirkungen der Gewöhnung an die normale Temperatur auf die Kältetoleranz zwischen 1 Tag und 7 Tage alten Marienkäfern nicht unterschieden. Bei Marienkäfern, wie auch bei anderen Insekten, variiert die Kälte- und Hitzetoleranz mit dem Alter17,26,47. Marienkäfer, die sich an die normale und erhöhte Temperatur gewöhnt hatten, zeigten 1 und 7 Tage nach dem Schlüpfen ein hohes Maß an Kältetoleranz, was bei Marienkäfern, die im Puppenstadium Hitzewellen ausgesetzt waren, nicht der Fall war. Dies kann im Zusammenhang mit dem Klimawandel und den stetig steigenden Temperaturen3 von besonderer Bedeutung sein. Jährlich sind Insekten im Spätsommer wärmeren Puppentemperaturen ausgesetzt (potenzielle Hitzeakklimatisierung), wodurch frisch geschlüpfte Erwachsene besonders anfällig für schnelle Kälteeinbrüche (z. B. Spätsommernächte) werden. Da Erwachsene jedoch nach der thermischen Akklimatisierung in der Entwicklung ihre Kältetoleranz-Plastizität beibehalten, stellen die Auswirkungen der Erwärmung der Puppentemperaturen wahrscheinlich eine geringere Bedrohung für die Kältestresstoleranz dar, zumindest im Vergleich zu den anderen in dieser Studie gemessenen Merkmalen.

Die Auswirkungen der entwicklungsbedingten Hitzeakklimatisierung auf die Hitzetoleranz ließen mit zunehmendem Alter nicht vollständig nach und zeigten eine begrenzte Plastizität bei Erwachsenen. Der Unterschied in der relativen Plastizität zwischen Kälte- und Hitzetoleranz steht im Einklang mit früheren Studien, die darauf hinweisen, dass die Grundleistung dieser beiden Merkmale bei anderen Insektenarten selten korreliert und diese Merkmale sich in ihren zugrunde liegenden genetischen und physiologischen Mechanismen unterscheiden48,49,50. Darüber hinaus blieb, wie bei D. melanogaster17, die Kältetoleranz des Marienkäfers bei Erwachsenen plastisch, während die Hitzetoleranz bei Erwachsenen durch die thermische Akklimatisierung in der Entwicklung stärker eingeschränkt zu sein scheint, was darauf hindeutet, dass diese phänotypischen Merkmale möglicherweise auf alle Arten verallgemeinerbar sind17,51,52. Daher gehen wir davon aus, dass die festen Auswirkungen der entwicklungsbedingten thermischen Akklimatisierung auf die Hitzetoleranz erwachsener Tiere eine Konsequenz für viele Insekten sein werden, die mit zunehmender thermischer Variabilität konfrontiert sind (siehe aber 8). Beispielsweise können Marienkäfer, die als Puppen im Frühling niedrigeren Temperaturen ausgesetzt sind, mit steigenden Sommertemperaturen und Hitzewellen nicht zurechtkommen oder sich nicht weiter daran gewöhnen.

Zusammenfassend zeigen unsere Daten deutlich die Variation der Plastizität bei Erwachsenen nach entwicklungsbedingter thermischer Akklimatisierung bei wichtigen Merkmalen von Erwachsenen wie Stresstoleranz und Fruchtbarkeit. Wir liefern Daten, die die Hypothese stützen, dass es im Zusammenhang mit dem Klimawandel möglicherweise wichtiger ist, Entwicklungsbedingungen zu berücksichtigen, die die Hitzetoleranz von Erwachsenen beeinflussen, als die Kältetoleranz von Erwachsenen, da letztere offenbar besser in der Lage zu sein scheinen, sich an unmittelbare thermische Bedingungen anzupassen. Schließlich zeigen wir, dass steigende Temperaturen während eines unbeweglichen Entwicklungsstadiums wichtige erwachsene Merkmale (Fruchtbarkeit und Immunfunktion) nachhaltig beeinträchtigen, was sich auf die Leistung von Insekten auswirken kann, die dem anhaltenden Klimawandel ausgesetzt sind.

Die in unserem Experiment untersuchten Individuen waren Nachkommen von vor Ort gesammelten Erwachsenen aus České Budějovice, Tschechische Republik (48.9794344 N, 14.4451989 E). Sieben Elternpaare wurden in separate Petrischalen (9 cm Durchmesser) gelegt, die gefaltete Papierstreifen als Substrat für die Eiablage enthielten (Abb. 4). Die Elternpaare wurden in einer Klimakammer (Sanyo® MIR-155) bei 26 °C, einer relativen Luftfeuchtigkeit von 70 % und einer langen Photoperiode (16L:8D) gehalten. Marienkäfer wurden täglich mit frischen Erbsenblattläusen und Wasser ad libitum versorgt. Die Eier jedes Elternpaares wurden gesammelt, jedes Gelege in separate Petrischalen gelegt und unter den gleichen Bedingungen wie die Elternpaare gehalten. Nach dem Schlüpfen wurden die Larven in kleinere Gruppen von 4–5 Individuen aufgeteilt, in neue Petrischalen gegeben und mit frischen Erbsenblattläusen und Wasser nach Belieben versorgt. Die Larven im letzten Stadium wurden einzeln in neue Petrischalen gegeben, bis zum Vorpuppenstadium gefüttert und dann zweimal täglich überprüft, um so schnell wie möglich frische Puppen zu sammeln. Petrischalen mit frischen Puppen wurden sofort auf drei Klimakammern verteilt, die auf eines von drei Temperaturregimen eingestellt waren: Normaltemperatur (17 °C), erhöhte Temperatur (26 °C) oder Hitzewelle (35 °C; Abb. 4). Die Puppen wurden zweimal täglich (morgens und abends) überprüft, um frisch geschlüpfte Erwachsene zu sammeln. Das Puppenstadium wurde ausgewählt, da es an Mobilität mangelt und es daher unter natürlichen Bedingungen nicht derart hohen, stressigen Temperaturen entkommen kann.

Grafische Darstellung der Umweltbedingungen der Eltern- und Versuchsgenerationen von H. axyridis in jedem spezifischen Lebensstadium.

Neue erwachsene Tiere wurden in die Klimakammer mit 26 °C gebracht und mit Erbsenblattläusen und Wasser ad libitum versorgt (Abb. 4). Nach 24 Stunden wurde die erste Untergruppe von Erwachsenen zur Messung der Hämozytenkonzentration und der thermischen Leistung verwendet. Sieben Tage nach der Eklosion wurden die gleichen Variablen für die zweite Untergruppe der Erwachsenen gemessen. Die dritte Untergruppe von Marienkäfern wurde verwendet, um die Langlebigkeit von Marienkäfern ohne Futter zu testen. Schließlich wurde die vierte Untergruppe zur Bestimmung der Fruchtbarkeit (z. B. Zeitraum vor der Eiablage, Anzahl der Gelege usw.) verwendet.

Um die Hoch- und Tieftemperaturleistung von Marienkäfern zu untersuchen, die verschiedenen Puppentemperaturen ausgesetzt waren, haben wir die Erholungszeit nach dem Kältekoma gemessen (CCRt53,54); und Wärmeabbauzeit (HKDt55); Um den CCRt zu messen, wurden Gruppen von sechs Marienkäfern in separaten Petrischalen 120 Minuten lang in einer Klimakammer –4 °C ausgesetzt und dann zur Erholung in eine auf 26 °C eingestellte Klimakammer überführt. Die Käfer wurden auf den Rücken gedreht und es dauerte so lange, bis die erste koordinierte Bewegung gemessen wurde (z. B. Drehen auf die Bauchseite). Experimentelle Marienkäfer wurden alle fünfzehn Sekunden durch sanftes Anstoßen mit einer entomologischen Nadel zur Bewegung angeregt, um Käfer zu identifizieren, die bewegungslos blieben, obwohl sie sich bereits bewegen konnten. Zur Messung von HKDt wurden Gruppen von 12 Individuen (in einigen Fällen weniger) in saubere Petrischalen (ohne Futter und Wasser) in eine auf 42 °C eingestellte Klimakammer gestellt. Marienkäfer wurden alle 15 Minuten mithilfe einer in der Kammer angebrachten Webcam überprüft. Personen, die unbeweglich geworden oder tot waren (ihre HKDt erreichten), konnten leicht als bewegungslos identifiziert werden, typischerweise mit ausgebreiteten Flügeln. Unser Ziel war es, bis zu sechs Individuen für jede Variablenkombination (Geschlecht, Elternpaar, Puppentemperatur und Probenahmezeitpunkt; n = 336 Marienkäfer) zu analysieren. Einige Elternpaare brachten jedoch nicht genügend Nachkommen hervor, sodass 289 Käfer für CCRT und 270 für HKDT gemessen wurden (Rohdaten verfügbar im digitalen Repository Dryad56). Als Maß für die Körpergröße haben wir die lebende Körpermasse nach dem Ausschlüpfen der auf CCRt untersuchten Käfer mit einer Sartorius-Waage mit einer Genauigkeit von 10–4 g aufgezeichnet. Alle auf HKDt gemessenen Käfer wurden nach dem HKDt-Test 48 Stunden lang bei 42 °C getrocknet und ihre Trockenmasse aufgezeichnet.

Hämolymphe wurde durch Punktion entnommen57. Hämolymphe wurde mit einer Glasmikrokapillare (Hirschmann, Deutschland) gesammelt und mit einem digitalen Messschieber mit einer Genauigkeit von 0,01 mm gemessen. Die gesammelte Hämolymphe (~1 μl) wurde sofort in Antikoagulanspuffer (phosphatgepufferte Kochsalzlösung: 137 mM NaCl, 2,7 mM KCl, 10 mM Na2HPO4 und 1,8 mM KH2PO4) verdünnt (100-fache Verdünnung) und die Gesamthämozytenkonzentration wurde sofort aufgezeichnet unter Verwendung einer Bürker-Kammer unter einem Carl Zeiss Primo Star-Mikroskop (eingestellt auf 100-fache Vergrößerung). Unser Ziel war es, vier Individuen für jede Kombination aus Geschlecht, Elternpaar, Puppentemperatur und Probenahmezeit (1 Tag oder 7 Tage; n = 336 Marienkäfer) zu analysieren. Allerdings führten Probleme bei der Probenahme mehrerer Individuen (z. B. Hämolymphkoagulation) zu einem kleineren Datensatz von 308 Käfern56.

Wir haben indirekt die Auswirkungen der entwicklungsbedingten thermischen Akklimatisierung auf den gesamten Körper auf die Physiologie des Marienkäfers verfolgt, indem wir die Langlebigkeit unter einer physiologisch stressigen Bedingung, dem Nahrungsentzug, beurteilt haben. Marienkäfer, mit denen die Auswirkungen der Puppentemperatur auf die Hungerresistenz (Lebensdauer ohne Nahrung) untersucht werden sollten, wurden in Petrischalen mit angefeuchteten Wattestücken platziert und in eine auf 26 °C eingestellte Klimakammer gebracht. Das Überleben dieser Marienkäfer wurde täglich überprüft und nach Belieben neues Wasser hinzugefügt. Insgesamt wurde bei 126 Individuen eine Hungerresistenz festgestellt, d. h. drei Individuen pro Kombination aus Geschlecht (2), Elternpaar (7) und Puppentemperatur (3). Ihre lebende Körpermasse nach dem Schlüpfen wurde mit einer Sartorius-Waage mit einer Genauigkeit von 10–4 g gemessen, da bekannt ist, dass die Körpermasse die Hungerresistenz bei Marienkäfern beeinflusst58.

Schließlich bewerteten wir die Auswirkungen der thermischen Akklimatisierung während der Verpuppung auf die Fitness, indem wir die kumulative Eiproduktion und die Tage bis zum ersten Gelege der Weibchen nach der Schlüpfen verfolgten. Wir haben die Eiproduktion jeweils 28 Tage nach dem Schlüpfen aufgezeichnet. Experimentelle Paare (n = 63 Männchen und Weibchen) wurden aus einer Kombination von Individuen gebildet, die am selben Tag schlüpften und von verschiedenen Elternpaaren stammten. Jedes Versuchspaar wurde zur Paarung in eine Petrischale gegeben, in eine Klimakammer gestellt, die auf 26 °C, eine relative Luftfeuchtigkeit von 70 % und eine lange Tagesphotoperiode (16L:8D; dasselbe wie die Elterngeneration) eingestellt war, und mit Erbsenblattläusen versorgt und Wasser nach Belieben. Jeden Tag wurden gefaltete Papierstreifen in Petrischalen gewechselt und die Gesamtzahl der Eier gezählt. Beachten Sie, dass Marienkäfer Eier normalerweise auf der Unterseite von Blättern ablegen, was durch gefaltete Papierstreifen nachgeahmt wird. Die lebende Körpermasse wurde für jedes Versuchsweibchen nach der Eklosion gemessen.

Die Reaktionen des Marienkäfers auf die thermische Akklimatisierung in der Entwicklung wurden mithilfe verallgemeinerter linearer gemischter Modelle (GLMMs) bewertet. Insbesondere haben wir die Antwortvariablen CCRt, HKDt, Hämozytenkonzentration, Hungerresistenz, kumulative Eiproduktion und Tage bis zum ersten Gelege mithilfe von sechs separaten GLMMs mit geeigneten Fehlerverteilungen (siehe nächster Absatz) und einer Kombination von Prädiktorvariablen (abhängig von) ausgewertet die Verfügbarkeit) in der Reihenfolge von Größe, Geschlecht, Akklimatisierungstemperatur (als kategoriale Variable behandelt) und Tag seit dem Schlüpfen (Tabelle S2). Es wurden Modelle ausgewählt, um die biologische Frage dieser Studie zu beantworten, die darin bestand, die Auswirkungen der Akklimatisierungstemperatur der Puppe, der Zeit seit der Exposition und der Wechselwirkung zwischen Temperatur und Zeit auf jede Antwortvariable zu bewerten. Wir haben Größen- und Geschlechtsfaktoren in das Modell einbezogen, um zu verstehen, wie diese beiden Variablen auch jede Antwortvariable beeinflussen können. Um etwaige genetische Auswirkungen auf die Antwortvariablen zu berücksichtigen, haben wir das Elternpaar (Familie) jedes Marienkäfers als Zufallsfaktor in jedes dieser Modelle einbezogen. Wir verglichen die kumulative Eiproduktion akklimatisierter Weibchen mit einem etwas anderen Modellaufbau im Vergleich zu den anderen fünf Antwortvariablen (Tabelle S2). Wir behandelten den Tag jeder Beobachtung und die ID jedes Marienkäfers als Zufallsfaktoren (Tag|ID), wodurch sowohl die Steigung als auch der Achsenabschnitt variieren konnten, was eine wiederholte Probenahme jedes einzelnen Weibchens im Laufe der Zeit und mögliche ontogenetische Veränderungen im Ei ermöglichte Produktion im Laufe der Zeit.

Alle Statistiken und Zahlen wurden in R und RStudio, Version 4.2.1 bzw. 2022.02.3, durchgeführt und erstellt. Wir haben die Funktion check_distribution aus der Paketleistung verwendet, um die Wahrscheinlichkeit zu bewerten, dass eine bestimmte Variable zu einer bestimmten Verteilung gehört (Tabelle S2). Wir haben die glmmTMB-Funktion aus dem glmmTMB-Paket verwendet, um CCRt, HKDt, Hämozytenkonzentration, Hungerresistenz, kumulative Eiproduktion und Präovipositionszeitraum zu analysieren. Die Leistung jedes Modells wurde mithilfe der Funktion check_model aus dem Leistungspaket visuell überprüft. Wir haben zusammenfassende Statistiken für jedes Modell mithilfe der Anova-Funktion (Typ „III“) aus dem Car-Paket erstellt. Paarweise Vergleiche wurden mit Tukey-Tests unter Verwendung der lsmeans-Funktion aus dem lsmeans-Paket durchgeführt. Die Abbildungen wurden mit ggplot2 erstellt.

Weitere Informationen zum Forschungsdesign finden Sie in der mit diesem Artikel verlinkten Nature Portfolio Reporting Summary.

Rohdaten, die zur Erstellung der Zahlen und zur Untermauerung der Ergebnisse dieser Studie verwendet wurden, sind im Dryad Digital Repository https://doi.org/10.5061/dryad.1c59zw413 verfügbar.

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Wir danken Ezequiel González für seine ausführlichen Kommentare zum Entwurf unseres Manuskripts. Wir danken Radek Svoboda für seine Hilfe beim Laborexperiment und Oldřich Nedvěd für die Weitergabe seines Wissens und seines Labors an der Südböhmischen Universität. Diese Studie wurde vom Ministerium für Bildung, Jugend und Sport der Tschechischen Republik (Projektnummer CZ.02.2.69/0.0/0.0/18_053/0016979) und teilweise vom OP VVV-Projekt unterstützt: CZ.02.2.69/0.0/ 0.0/19_073/0016944 (Studentenstipendium Nr. 71/2021).

Abteilung für Ökologie, Fakultät für Umweltwissenschaften, Tschechische Universität für Biowissenschaften Prag, Kamýcká 129, 165 00, Prag - Suchdol, Tschechische Republik

David N. Awde, Michal Řericha & Michal Knapp

Abteilung für Biologie, Fakultät für Naturwissenschaften, Mount Saint Vincent University, Halifax, NS, Kanada

David N. Awde

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Alle Autoren (DNA, MŘ und MK) haben gleichermaßen zur Erstellung dieses Manuskripts beigetragen.

Korrespondenz mit Michal Knapp.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

Communications Biology dankt Sylvain Pincebourde, Fengluan Yao und Freddie-Jeanne Richard für ihren Beitrag zum Peer-Review dieser Arbeit. Hauptredakteure: Nicolas Desneux und Luke Grinham. Eine Peer-Review-Datei ist verfügbar.

Anmerkung des Herausgebers Springer Nature bleibt hinsichtlich der Zuständigkeitsansprüche in veröffentlichten Karten und institutionellen Zugehörigkeiten neutral.

Open Access Dieser Artikel ist unter einer Creative Commons Attribution 4.0 International License lizenziert, die die Nutzung, Weitergabe, Anpassung, Verbreitung und Reproduktion in jedem Medium oder Format erlaubt, sofern Sie den/die ursprünglichen Autor(en) und die Quelle angemessen angeben. Geben Sie einen Link zur Creative Commons-Lizenz an und geben Sie an, ob Änderungen vorgenommen wurden. Die Bilder oder anderes Material Dritter in diesem Artikel sind in der Creative-Commons-Lizenz des Artikels enthalten, sofern in der Quellenangabe für das Material nichts anderes angegeben ist. Wenn Material nicht in der Creative-Commons-Lizenz des Artikels enthalten ist und Ihre beabsichtigte Nutzung nicht gesetzlich zulässig ist oder über die zulässige Nutzung hinausgeht, müssen Sie die Genehmigung direkt vom Urheberrechtsinhaber einholen. Um eine Kopie dieser Lizenz anzuzeigen, besuchen Sie http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Nachdrucke und Genehmigungen

Awde, DN, Řeřicha, M. & Knapp, M. Eine erhöhte Puppentemperatur hat reversible Auswirkungen auf die Wärmeleistung und irreversible Auswirkungen auf das Immunsystem und die Fruchtbarkeit bei erwachsenen Marienkäfern. Commun Biol 6, 838 (2023). https://doi.org/10.1038/s42003-023-05196-0

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Eingegangen: 4. Februar 2023

Angenommen: 31. Juli 2023

Veröffentlicht: 12. August 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-023-05196-0

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